Invasion strategies and establishment of Ceratium dinoflagellate in subtropical watersheds of southern Brazil and its interaction with Microcystis cyanobacteria

Abstract

Ceratium furcoides is a dinofagellate that exhibits invasive behavior in the aquatic ecosystems of South America and has been expanding its range in recent years. Along with Microcystis spp., they may coexist, constituting a functional assemblage in temperate regions. However, their interaction in subtropics is still unclear. In this study, we monitored 151 municipalities in southern Brazil, with data ranging from 2012 to 2022, with the objective of detecting and recording the dinoflagellate occurrence and abundance in the state of Rio Grande do Sul, as well as to examine its expansion and persistence pattern. In addition, study its interaction with local communities, driving by the following questions: do these organisms co-occur in these environments? If so, how does this co-occurrence occur? what environmental variables are related to the observed patterns? C. furcoides was recorded in 84.1% of the monitored municipalities, in all three of the state’s hydrographic regions (HR). Spatially, the Guaiba HR showed the highest densities for the species (10,912 cell.mL-1 ); in temporal scales, 2014 and 2015 displayed density peaks, usually in the summer. The cumulative area invaded by C. furcoides gradually increased, reaching 266,625 km2 in 2018, corresponding to about 94% of the state, however the highest expansion rate (3,142 km.year-1 ) and longest distance covered (40.4 km) occurred in 2012, during its introduction. The expansion varied over the studied years, initially heading towards HR Littoral and Guaiba (between 2012 and 2014), proceeded by a steady period (2015 to 2017), followed by a progression toward HR Uruguay (2018). The frequency analysis showed that persistence was short in most of the municipalities. Distribution models for C. furcoides and Microcystis spp. showed that they responded similarly to the same predictors, the most important being temperature (seasonality, annual range and mean diurnal range), in addition to flow accumulation. Despite this, co- occurrence analysis showed high segregation in all scales, driven by shifts in precipitation and temperature provided by El Niño and La Niña, associated with nutritional increase. In subtropical scenario, C. furcoides was dominant, in terms of frequency and abundances, organic matter being key for its development and dominance; in opposition, Microcystis spp. was very sensitive to disturbances, with sporadic blooms supported by nitrogenous and phosphate compounds. Given its rapid expansion, statewide dispersibility, extremely large bloom formation, and dominance upon local communities, Rio Grande do Sul looks to be C. furcoides’ second home.

Ceratium furcoides é um dinofagelado que apresenta comportamento invasor nos ecossistemas aquáticos da América do Sul e vem ampliando sua distribuição nos últimos anos. Junto com Microcystis spp., podem coexistir, constituindo um grupo funcional em regiões temperadas. No entanto, interação entre eles, nas regiões subtropicais ainda não está clara. Neste estudo, monitoramos 151 municípios do sul do Brasil, com dados que variam de 2012 a 2022, com o objetivo de detectar e registrar a ocorrência e abundância de dinoflagelados no estado do Rio Grande do Sul, bem como examinar sua expansão e persistência padrão. Além disso, estudar sua interação com as comunidades locais, norteando-se pelas seguintes questões: esses organismos co-ocorrem nos ambientes estudados? se sim, como se dá essa co-ocorrência? e quais variáveis ambientais estão relacionadas aos padrões observados? C. furcoides foi registrada em 84,1% dos municípios monitorados, nas três regiões hidrográficas (RH) do estado. Espacialmente, RH Guaíba apresentou as maiores densidades para a espécie (10.912 cél.mL-1 ); nas escalas temporais, 2014 e 2015 apresentaram picos de densidade, geralmente no verão. A área acumulada invadida por C. furcoides aumentou gradativamente, atingindo 266.625 km2 em 2018, correspondendo a cerca de 94% do estado, porém a maior taxa de expansão (3.142 km.ano-1 ) e maior distância percorrida (40,4 km) ocorreram em 2012, durante a sua introdução. A expansão variou ao longo dos anos estudados, inicialmente rumo a RH Litoral e Guaíba (entre 2012 e 2014), seguida por um período estacionário (2015 a 2017), seguido de uma progressão em direção a RH Uruguai (2018). A análise de frequência mostrou que a persistência foi baixa na maioria dos municípios. Modelos de distribuição para C. furcoides e Microcystis spp. mostraram que ambos responderam de forma semelhante aos mesmos preditores, sendo os mais importantes a temperatura (sazonalidade, variação anual e variação média diurna), além do acúmulo de vazão. Apesar disso, a análise de co-ocorrência mostrou alta segregação em todas as escalas, impulsionada por mudanças de precipitação e temperatura proporcionadas pelo El Niño e La Niña, associadas ao aumento nutricional. No cenário subtropical, C. furcoides foi dominante, em termos de frequência e abundância, matéria orgânica sendo fundamental para o seu desenvolvimento e dominância; em oposição, Microcystis spp. foi muito sensível a perturbações, com florações esporádicas sustentadas por compostos nitrogenados e fosfatados. Dada a sua rápida expansão, dispersão em todo o estado, formação de florações extremamente grandes e domínio sobre as comunidades locais, o Rio Grande do Sul parece ser o segundo lar de C. furcoides.