Evolução e sistemática de Cactos-Palma nas Américas : do campo à genômica

Abstract

Plantas são fundamentais na natureza – e para a vida humana, fornecendo alimentos, remédios, fibras e vários outros recursos –, de modo que é imprescindível expandir nossos conhecimentos sobre a biodiversidade vegetal para seu uso sustentável. Cactos formam um dos grupos de plantas com flores mais fascinantes do mundo. Praticamente endêmicos das Américas, são conspícuos elementos das principais paisagens áridas, semiáridas, subúmidas e até tropicais do continente, exibindo uma alta diversidade de espécies, acompanhada por peculiaridades morfológicas, ecológicas e fisiológicas que despertam atenção. Dentre essa diversidade, os cactos-palma (Opuntia spp.) se destacam não só pela importância econômica e cultural, mas também por serem um dos mais ricos em número de espécies, e amplamente distribuídos ao longo das Américas. Visando preencher lacunas de conhecimento sobre os cactos-palma, especialmente no sul da América do Sul, integramos expedições de campo, coleções e pesquisas de herbário, observações morfológicas, dados moleculares e citogenéticos para investigar aspectos da sistemática e evolução do grupo. Nossos resultados revelaram-se extremamente importantes para contribuir com o conhecimento do grupo. Reportamos duas novas ocorrências para a flora do Brasil (Opuntia rioplatensis e O. bonaerensis) e uma para a do Uruguai (O. bonaerensis), além de reavaliar e tipificar uma espécie endêmica do Uruguai (O. canterae). Combinando dados morfológicos, moleculares e de modelagem de nicho ecológico, sugerimos que eventos de mudanças climática do Pleistoceno impactaram a distribuição de O. bonaerensis no sul da América do Sul; e revelamos que O. penicilligera, considerada endêmica da Argentina, é, provavelmente, derivada de espécies da América do Norte; e discutimos as afinidades morfológicas de O. ventanensis com O. fragilis, que também pode estar associada a uma origem Norte Americana. Nossos dados moleculares revelaram de maneira inédita a estrutura e o conteúdo do genoma plastidial (plastoma) de Opuntia quimilo, com importantes novidades acerca da evolução do plastoma em Cactaceae e na subfamília Opuntioideae. Baseado em dados do plastoma, circunscrevemos de maneira robusta Opuntioideae em três tribos (Opuntieae, Tephrocacteae e Cylindropuntieae) e exploramos marcadores úteis para futuros estudos filogenéticos no grupo. Nossos dados moleculares também contribuíram para identificar uma nova linhagem de vírus de DNA de fita simples infectando cactos, especialmente Opuntia. Análises filogenéticas moleculares e macroevolutivas demonstraram que Opuntia representa uma rápida e recente radiação evolutiva, que vem diversificando-se nos últimos 3 milhões de anos, com eventos de dispersão por longa-distância influenciando a distribuição atual do grupo, e com a homoplasia de vários caracteres morfológicos. A integração dos nossos dados de campo com moleculares também sustentou novidades nomenclaturais, combinando O. schickendantzii em Salmonopuntia, e revelando O. leoglossa como uma nova espécie para acomodar um táxon historicamente mal identificado. Combinando observações morfológicas, análises citogenéticas e inferências filogenéticas, sugerimos que hibridação é um processo que continua gerando diversidade em Opuntia, ao descrever um putativo novo híbrido que tem como possíveis parentais uma espécie do sul da América do Sul e uma espécie Norte Americana introduzida na América do Sul. Nossos estudos impulsionam um novo paradigma para o conhecimento dos cactos-palma nas Américas, ao integrar as mais diversas ferramentas para o estudo da biodiversidade, que deve contribuir para uma futura e necessária monografia do grupo.

Plants are a keystone for nature – including for human life by providing food, medicine, fibers as well as many other resources –, so that it is essential to expand our knowledge about plant biodiversity for sustainable use. Cacti are one of the most fascinating groups of flowering plants. Mostly endemic of the Americas, they are conspicuous elements of major arid, semiarid, subhumid, and even tropical landscapes of the continent, exhibiting a high level of species diversity accompanied by morphological, physiological, and ecological peculiarities that have called attention. Among that diversity, the prickly-pears cacti (Opuntia spp.) stands out not only for their economic and cultural importance but also for being one of the most species-rich groups and widely distributed across the Americas. Aiming to contribute to our knowledge about the prickly- pears cacti, especially in southern South America, we have integrated fieldwork, collection-based research, morphological, molecular, and cytogenetics data to investigate aspects of the systematics and evolution of the group. Our study revealed to be extremely important to contribute with the knowledge regarding the prickly-pears diversity. We reported two new records for the Brazilian flora (Opuntia rioplatensis and O. bonaerensis) and for the Uruguayan (O. bonaerensis), in addition to the reassessment and typification of an endemic species of Uruguay (O. canterae). By combining morphological, molecular data and ecological niche modelling, we suggested that Pleistocene climatic events have impacted the distribution of O. bonaerensis in southern South America; and we showed that O. penicilligera, considered endemic of Argentina, is putatively derived from North American species; and we discussed morphological affinities between O. ventanensis and O. fragilis, which can also be associated with a North American origin. Our molecular data revealed for the first time the content and structure of the chloroplast genome (plastome) of an Opuntia, O. quimilo, with important insights into plastome evolution across Cactaceae and Opuntioideae. Based on plastome data, we robustly circumscribe Opuntioideae in three tribes (Opuntieae, Tephrocacteae, and Cylindropuntieae), and explored useful molecular markers for future phylogenetic studies in the group. Our molecular data also contributed to identify novel divergent lineages of single- stranded DNA virus infecting cacti, especially Opuntia. Molecular phylogenetics inferences and macroevolutionary analyses showed that Opuntia represents a rapid and recent evolutionary radiation, which are diversifying in the last 3 million years, with long-distance dispersal shaping the current distribution of the group, and the evolution of homoplasious morphological characters underlying their diversification. The integration of our field and molecular data also supported nomenclatural novelties, combining O. schickendantzii in Salmonopuntia, and unraveling O. leoglossa as a new species to accommodate a historically misidentified taxon. By combining morphological observations with cytogenetic analyses and molecular phylogenetic inferences, we suggested that hybridization is a process that still produces diversity within Opuntia, describing a putative new hybrid that has as likely parentals a southern South American species and a North American species introduced in South America. Our studies promote a new paradigm for the knowledge of prickly pear cacti in the Americas, by integrating diverse approaches for the biodiversity study, which should contribute to a future and needed botanical monograph of the group.