Variações intra e interespecíficas nas estratégias de forrageio de Sula spp. (Suliformes: Sulidae) no Oceano Atlântico tropical

Abstract

Tropical oceans are typically oligotrophic environments, with resources patchily distributed in space and time. This irregularity of prey availability makes adaptations in foraging strategies and niche partitioning essential for the survival of predators such as seabirds. This group tends to breed in multi-species colonies and exploit resources around the colony, especially during the breeding season. Breeding is a period of intense exploitation of resources to supply the energy requirements of parents and offspring. Thus, plastic foraging behavior allows seabirds to adapt to spatio-temporal variation at intra- and interspecific levels. In this context, this study aimed to characterize the foraging strategies of seabirds of the genus Sula in the Fernando de Noronha archipelago in intra- and interspecific levels, using biologging data and stable isotopes of carbon (δ 13C) and nitrogen (δ 15N) obtained between 2015 and 2022. For the masked booby (Sula dactylatra, MB), an inter-annual pattern of foraging areas was observed to the east of the archipelago, potentially associated with the interaction of currents with the topography, which generate a flow of ascending currents in this region. However, in 2022 the foraging area was reduced and concentrated close to the archipelago compared to previous years. Additionally, there was no isotopic niche overlap between that year and the others, and the proportion of prey contribution to the diet changed. This inter-annual variation may result from local oceanographic factors or the distribution of pelagic predators with which seabirds associate when foraging. These results demonstrate the trophic plasticity of MBs in adapting their foraging ranges to inter- annual variations in a tropical environment, highlighting their potential as monitors of variation in the distribution and composition of epipelagic fish. Subsequently, isotopic niche variations were tested between MB and red-footed booby (Sula sula, RFB) during breeding and non-breeding periods. The δ 13C and δ 15N values of MB were significantly different, being higher for MB compared to RFB, resulting in marked niche partitioning between the species throughout their annual breeding cycles. Furthermore, RFB varied the amplitude of its niche according to the breeding and non-breeding periods of MB, which represent periods of higher and lower intensity of resource use, respectively. Finally, sexual variations in the foraging strategies of MB were tested in both breeding and non-breeding periods but these were not significant. The consistent niche partitioning between periods and years among species appears to play an essential role in their coexistence in the archipelago, as well as suggesting that RFB adapts its reproductive period to the non-breeding period of MB, when potential resources competition is less intense. Although they are considered oases in an oligotrophic environment, oceanic islands impose limiting conditions on species that depend on the same resources and therefore, are ideal sites for illustrating niche partitioning among sympatric species. This revels information on how these species interact in space and time, and how these processes influence the maintenance of biodiversity in tropical marine regions.

Oceanos tropicais são ambientes tipicamente oligotróficos, com recursos distribuídos de forma irregular no espaço e no tempo. Essa irregularidade na disponibilidade de presas faz com que adaptações em estratégias de forrageio e partição de nicho sejam essenciais para a sobrevivência de predadores, como as aves marinhas. Esse grupo tende a se reproduzir em colônias multiespecíficas e utiliza recursos no entorno da colônia, especialmente durante o período reprodutivo. A reprodução representa um momento intensa exploração de recursos para suprir demandas energéticas dos pais e do filhote. Assim, um comportamento de forrageio plástico permite que as aves marinhas se adaptem a variações espaço-temporais tanto em nível intra quanto interespecífico. Nesse contexto, o presente trabalho procurou caracterizar as estratégias de forrageio de aves marinhas do gênero Sula no arquipélago de Fernando de Noronha em níveis intra e interespecífico, utilizando dados de rastreamento remoto e isótopos estáveis de carbono (δ 13C) e nitrogênio (δ 15N) obtidos entre 2015 e 2022. Para o atobá-mascarado (Sula dactylatra, MB) foi observado um padrão interanual da área de forrageio a leste do arquipélago, potencialmente associado à interação de correntes com a topografia local, que gera um fluxo de correntes ascendentes nessa região. Entretanto, em 2022 a área de forrageio foi reduzida e concentrada próxima ao arquipélago em relação aos anos anteriores. Além disso, não houve sobreposição de nicho isotópico desse ano com os demais e a proporção de contribuição de presas para a dieta se alterou. Essa variação interanual pode ser consequência de fatores oceanográficos locais ou também de distribuição de predadores pelágicos com os quais aves marinhas se associam durante o forrageio. Esses resultados demonstram a plasticidade trófica de MB ao adaptar suas áreas de forrageio frente a variações interanuais em um ambiente tropical, evidenciando o potencial dessas aves como monitoras de variações de distribuição e composição de peixes epipelágicos. Posteriormente, foram testadas variações no nicho isotópico entre MB e o atobá-de-pé-vermelho (Sula sula, RFB) entre períodos reprodutivo e não-reprodutivo. Os valores de δ 13C e δ 15N de MB significativamente diferentes, sendo maiores para MB em relação a RFB, resultando em uma marcada partição de nicho entre as espécies ao longo de seus ciclos reprodutivo anuais. Adicionalmente, RFB variou amplitude de seu nicho de acordo com os períodos reprodutivos e não-reprodutivos de MB, que representam períodos de maior e menor intensidade de uso de recursos, respectivamente. Por fim, foram testadas variações sexuais nas estratégias de forrageio de MB tanto no período reprodutivo como não-reprodutivo, mas estas foram pouco significativas. A constante partição de nicho entre períodos e anos entre as espécies aparenta ter um papel essencial para a sua coexistência no arquipélago, além de sugerir que RFB ajusta seu período reprodutivo de acordo com o período não-reprodutivo de MB, quando a competição potencial por recursos é menos intensa. Mesmo sendo consideradas oásis em um ambiente oligotrófico, ilhas oceânicas impõem condições limitantes para espécies que dependem dos mesmos recursos e, portanto, são ótimos locais para ilustrar a partição de nicho entre espécies simpátricas. Isso revela informações sobre como essas espécies interagem no espaço e no tempo e como esses processos influenciam na manutenção da biodiversidade em regiões marinhas tropicais.